The genetics of intraspecific plant-plant cooperation in Arabidopsis thaliana. Identification des bases génétiques de la coopération plante- plante chez la plante modèle Arabidopsis thaliana

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Subrahmaniam, Harihar Jaishree

Edité par CCSD -

Despite the importance of plant-plant interactions in the functioning of both natural ecosystemsand agro-ecosystems, studies on plant-plant interactions still have two major gaps to be addressed,that is (i) the genetics of natural variation of plant-plant interactions and (ii) the relative importanceof positive interactions within plant species. After writing two reviews on the state-of-the-artrelated to these gaps, I decided to understand the adaptive genetic bases of intraspecific positiveplant-plant interactions in Arabidopsis thaliana at two geographical scales. To do so, I adopted aninterdisciplinary approach between quantitative genetics, ecology and genome-wide associationmapping. Firstly, based on a field experiment designed to study natural variation of genotype-bygenotypeinteractions among 52 whole-genome sequenced natural populations from the Midi-Pyrénées region, I identified two different strategies of positive interactions, i.e. kin cooperationand overyielding. Natural variation of positive interactions among these populations were mainlyassociated with biotic ecological factors varying at a fine spatial scale, such as presence ofcommensal bacteria or Shannon index of plant communities in the native habitats. Importantly,QTLs associated with variation of positive interactions were significantly enriched in genomicsignatures of local adaptation. Secondly, based on a greenhouse experiment using 195 wholegenomesequenced accessions collected in a local French population located in a highly diverseand competitive environment, we revealed the existence of certain genotypic combinations thatwere benefitting reciprocally to each other’s presence, resulting in a ‘super overyielding’ strategy.Importantly, genetic dissimilarity at the QTLs associated with this strategy was detected for suchpairs, supporting the ‘compatibility genes’ hypothesis as underlying this ‘super overyielding’strategy. Finally, at both geographical scales, we detected a predominance of metabolism relatedgene functions underlying natural variation of positive interactions, which might be explained bytheir putative roles in (i) recruitment of similar microbiota by kin to explain kin cooperation, and(ii) potential complementary metabolite cross-feeding to explain overyielding. The next step isundoubtedly cloning of the candidate genes to identify causal associations, thereby allowing tostart getting a glimpse on the genetic and molecular landscape associated with positive interactionsin A. thaliana. . Malgré l'importance des interactions plante-plante dans le fonctionnement des écosystèmesnaturels et des agro-écosystèmes, les études sur les interactions plante-plante ont encore deuxlacunes importantes à combler, à savoir (i) la génétique associée à la variation naturelle desinteractions plante-plante et (ii) l'importance relative des interactions positives au sein des espècesvégétales. Après avoir rédigé deux revues faisant un état de l'art sur chacune de ces lacunes, j'aidécidé de m’intéresser à l’étude des bases génétiques adaptatives des interactions plante-plantepositives chez Arabidopsis thaliana à deux échelles géographiques. Pour cela, j’ai adopté uneapproche interdisciplinaire entre génétique quantitative, écologie et génétique d’associationpangénomique. Dans un premier temps, sur la base d'une expérience réalisée sur un terrainexpérimental conçue pour étudier la variation naturelle des interactions génotype-génotype entre52 populations naturelles de la région Midi-Pyrénées, j'ai identifié deux stratégies contrastéesd'interactions positives, à savoir la coopération entre apparentés (kin cooperation) et lasurproduction (overyielding). La variation naturelle des interactions positives entre cespopulations était principalement associée à des facteurs écologiques biotiques variant à une fineéchelle spatiale, tels que la présence de bactéries commensales ou l'indice de Shannon descommunautés végétales dans les habitats natifs. Par ailleurs, les QTL associés à la variation desinteractions positives sont significativement enrichis en signatures génomiques d'adaptation locale.Dans un deuxième temps, à partir d’une expérience en serre basée sur 195 accessions collectéesdans une population locale française située dans une communauté végétale très diversifiée etcompétitive, nous avons révélé l'existence de certaines combinaisons génotypiques où chaqueaccession bénéficie réciproquement de la présence de l'autre accession, résultant en une stratégiede ‘super overyielding’. De manière intéressante, nous avons trouvé que les accessionscoopératives étaient génétiquement très différenciées au niveau des QTL associés à cette stratégie,ce qui soutient l'hypothèse des ‘gènes de compatibilité’ comme étant à la base de cette stratégie de‘super overyielding’. Finalement, aux deux échelles géographiques, nous avons identifié que lavariation naturelle des interactions positives étaient associées à une prédominance de fonctionsgénétiques liées au métabolisme, ce qui pourrait s'expliquer par leurs rôles potentiels dans (i) lerecrutement de microbiotes similaires par deux plantes ayant le même génotype pour expliquer lacoopération entre apparentés, et (ii) l’alimentation croisée complémentaire de métabolites pourexpliquer la surproduction. La prochaine étape est sans aucun doute le clonage des gènes candidatspour identifier les associations causales, ce qui pourrait permettre de commencer à avoir un aperçudu paysage génétique et moléculaire associé aux interactions positives chez A. thaliana.

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